МЕЖВИДОВЫЕ  И  ВНУТРИВИДОВЫЕ  ОТНОШЕНИЯ  ЛЕГОЧНОЙ  НЕМАТОДЫ  RHABDIAS  BUFONIS  У  ОСТРОМОРДОЙ  ЛЯГУШКИ  В  ПРИПОЙМЕННЫХ  БИОТОПАХ  РЕКИ  ИРТЫШ  В  2012  Г.

Тарасовская  Наталия  Евгеньевна

д-р  биол.  наук,  профессор  кафедры  общей  биологии  Павлодарского  государственного  педагогического  института,

г.  Павлодар,  Казахстан

E-mail: 

Легочная  нематода  Rhabdias  bufonis  паразитирует  у  широкого  круга  амфибий.  У  остромордой  лягушки  в  пойме  р.  Иртыш  она  является  наиболее  многочисленным  паразитом  и  может  служить  удобной  полевой  моделью  для  изучения  межвидовых  и  внутривидовых  отношений  гельминтов.  Будучи  гематофагом,  рабдиас  оказывает  существенную  энергетическую  нагрузку  на  организм  хозяина,  а  значит,  у  этого  вида  гельминтов  должны  быть  сформированы  механизмы  саморегуляции  численности  популяций  и  взаимодействия  с  другими  видами  гельминтов  для  сохранения  оптимального  равновесия  в  системе  паразит-хозяин.  Размеры  тела  гельминтов  могут  быть  достоверными  (если  не  прямыми,  то  косвенными)  индикаторами  их  взаимодействия  между  собой  и  с  организмом  хозяина,  поэтому  из  методов  оценки  межвидовых  и  внутривидовых  взаимодействий  нематод  и  оценки  влияния  организма  хозяина  мы  избрали  морфометрический  анализ.

Следует  отметить,  что  весной  2012  г.  не  реке  Иртыш  не  было  ни  естественного  паводка,  ни  компенсаторного  попуска  воды.  Пойменные  биотопы  были  сухими,  до  июня  лягушек  не  отмечалось.  Подавляющее  большинство  отловленных  лягушек  были  крупными  половозрелыми  экземплярами,  и,  видимо,  мигрантами.  В  2012  г.  рабдиасы  достигали  максимальных  размеров  по  сравнению  с  предыдущими  годами  исследования,  что  могло  оказать  существенное  влияние  на  пластические  и  энергетические  потребности  гельминтов  и  характер  их  взаимодействий  в  паразитоценозе.

Материал  и  методика.  В  бесснежный  период  2012  г.  в  одном  из  правобережных  припойменных  биотопов  р.  Иртыш  (пойма  р.  Усолка)  было  отловлено  136  экз.  остромордой  лягушки,  от  которых  было  собрано  260  экз.  половозрелых  партеногенетических  самок  R.bufonis.  Для  этого  лягушек  подвергали  полному  гельминтологическому  вскрытию  по  общепринятым  методикам  [1,  с.  123—125].  При  установлении  видового  статуса  гельминтов  мы  придерживались  систематики  и  определительных  ключей,  изложенных  в  монографии  К.М.  Рыжикова  с  соавт.  [2,  с.  151—165]  и  К.И.  Скрябина  с  соавт.  [3,  с.  158—167]. 

Половозрелые  экземпляры  нематод  для  морфологического  анализа  измеряли  с  помощью  окуляр-микрометра  с  известной  ценой  деления  на  микроскопе  МБС-10.  Измерялась  общая  длина,  максимальная  ширина,  длина  пищевода,  длина  хвоста  и  расстояние  от  заднего  конца  до  вульвы.  Количественные  данные  обрабатывали  статистически,  с  вычислением  средней  арифметической  каждой  величины,  ее  дисперсии  и  ошибки  репрезентативности  [4,  с.  38—39,  46,  156,  101—106].

Результаты  и  их  обсуждение.  Количество  нематод,  одновременно  присутствующих  в  хозяине,  оказывало  существенное  влияние  на  их  абсолютные  размеры.  Как  видно  из  таблицы  1,  R.bufonis  достигали  значительной  длины  и  ширины  при  паразитировании  лишь  1  экземпляра.  Затем  размеры  прогрессивно  снижались,  достигнув  минимума  при  количествах  11—16  и  особенно  16—20  экз.,  а  количество  более  21  рабдиасов  одновременно  (30  экз.)  были  максимальными.  Другие  параметры  нематод  —  длина  пищевода  и  хвоста,  расстояние  от  заднего  конца  тела  до  вульвы  –  менялись  пропорционально  их  длине  и  ширине.

По  результатам  ранее  проведенных  исследований,  единичные  нематоды  R.  Bufonis  [5,  с.  106—111]  (как  и  Oswaldocruzia  filiformis  [6,  с.  97—104])  всегда  имели  минимальные  размеры.  Затем  длина  и  ширина  гельминтов  постепенно  увеличивались,  снижаясь  лишь  при  достижении  порогового  количества  гельминтов,  за  которым,  видимо,  начиналась  пространственная  и  трофическая  конкуренция  (обычно  это  более  30  экз.  нематод  каждого  вида).  Аналогичное  явление  наблюдалось  нами  и  у  нематоды  Heterakis  gallinarumот  домашних  кур,  у  ряда  оксиурат  и  спирурат  грызунов. 

Обобщая  ранее  полученные  данные  по  отношениям  гельминтов  у  разных  видов  хозяев,  мы  пришли  к  выводу,  что  отношения  гельминтов  одного  или  разных  видов  между  собой  и  с  организмом  хозяина  складываются  поэтапно,  в  зависимости  от  количества  паразитов  и  ресурсов  организма  хозяина.  Антагонизм  или  синергизм  паразитов  лабильны,  многообразны  по  способам  и  результатам  и  могут  динамично  сменять  друг  друга  в  зависимости  от  состояния  системы  «паразит-хозяин». 

При  единичных  гельминтах,  по  нашему  мнению,  имеет  место  угнетение  и  противостояние  паразитов  организму  хозяина  с  синергизмом  паразитов  одного  или  нескольких  видов  между  собой  —  когда  ресурс  организма  достаточен,  но  малодоступен,  размеры  гельминтов  малы,  и  синергизм  паразитов  направлен  на  преодоление  иммунных  барьеров  и  получение  доступа  к  ресурсу.  Иногда  единичные  особи  мелких  и  малопатогенных  гельминтов  не  детектируются  организмом  хозяина,  своим  питанием  и  жизнедеятельностью  не  причиняют  вреда,  не  конкурируют  между  собой  при  достаточном  ресурсе,  имеют  крупные  размеры  —  мы  назвали  этот  этап  нейтрализмом,  и  он  нередко  предшествует  этапу  угнетения  организмом  хозяина  малочисленных  паразитов. 

При  среднем  числе  паразитов  наступает  этап  их  оптимального  равновесия  во  взаимодействиях  с  организмом  хозяина  —  когда  паразиты  в  определенной  степени  преодолевают  резистентность  организма,  получают  доступ  к  ресурсу  и  достигают  максимальных  размеров.  При  сочетании  нескольких  видов  гельминтов  размеры  каждого  вида  червей  обычно  увеличиваются.

При  большом  числе  гельминтов  одного  или  разных  видов  наступает  этап  межвидовой  и  внутривидовой  конкуренции  —  когда  в  организме  хозяина  имеет  место  иммунологическое  утомление,  ресурсы  организма  уменьшаются,  между  паразитами  начинается  трофическая  и  пространственная  конкуренция  и  коингибиция  продуктами  жизнедеятельности.  Результатом  является  уменьшение  абсолютных  размеров  паразитов,  которое  зависит  не  только  от  величины,  но  и  от  таксономической  принадлежности  гельминтов  [7,  с.  464—465].

Среди  причин  постепенного  снижения  размеров  нематод  Rhabdias  bufonis  при  паразитировании  от  1  до  20  экз.  в  хозяине  можно  предположить  как  размеры,  так  и  какие-то  физиологические  особенности  гельминтов.  В  2012  г.  нематоды  этого  вида  у  лягушек  в  припойменном  биотопе  р.  Иртыш  были  крупнее,  чем  в  предыдущие  годы  исследования.  И,  видимо,  уже  начиная  с  количества  2—5  экз.,  имеет  место  существенная  конкуренция  за  пространство  и  трофические  ресурсы  (эксплуатацию  сосудистой  сети  в  легких).  Не  исключено  также  и  то,  что  при  питании  большого  количества  крупных  нематод  уменьшается  скорость  кровотока,  что  нарушает  возможность  питания  отдельных  особей  червей. 

Возможно  также,  что  антигенные  и  иммуногенные  свойства  гельминтов  год  от  года  могут  меняться.  И,  вероятно,  летом  2012  года  рабдиасы  вызывали  значительные  общие  и  местные  реакции  организма  лягушек,  уменьшая  доступный  трофический  ресурс.  И  только  при  количестве  30  экз.  гельминты,  видимо,  «сломали»  иммунные  барьеры  хозяина,  в  полной  мере  воспользовались  ресурсами  его  организма  и  достигли  значительной  величины. 

Следует  также  отметить,  что  большинство  зрелых  экземпляров  легочных  R.  bufonis  летом  012  г.  не  имели  обычного  для  этих  нематод  темно-коричневого  содержимого  кишечника  (полупереваренной  крови).  В  предыдущие  годы  исследования  такие  экземпляры  рабдиасов  наблюдались  нами  крайне  редко. 

Рабдиасы  —  облигатные  гематофаги,  и  для  достижения  половозрелости  должны  обязательно  потреблять  кровь  (гельминты,  оказавшиеся  в  полости  тела,  по  данным  разных  авторов  и  нашим  наблюдениям,  не  бывают  половозрелыми,  хотя  нередко  имеют  значительную  длину  —  до  3  мм).  Значит,  мы  вряд  ли  можем  предположить  возможность  питания  легочных  рабдиасов  какой-то  другой  субстанцией,  кроме  крови.  По  всей  вероятности,  в  2012  г.  R.  bufonis  отличались  какими-то  особенностями  пищеварительных  и  окислительно-восстановительных  ферментов,  превращавших  гем  в  бесцветную  форму.  Возможно,  усвоение  пластических  и  энергетических  веществ  организма  хозяина  у  таких  червей  было  достаточно  эффективным,  то  привело  к  крупным  размерам.  Вероятно,  какие-то  изменения  в  биохимических  особенностях  гельминтов  вызвали  изменение  реактивности  организма  хозяев,  в  результате  чего  последние  усилили  иммунный  ответ  и  сделали  доступ  трофических  ресурсов  организма  ограниченным  для  паразитов.

Следует  отметить,  что  в  2012  г.  значительную  часть  бесснежного  периода  отлавливались  преимущественно  крупные  взрослые  лягушки,  которые  были,  очевидно,  мигрантами.  Как  было  сказано  выше,  пойменные  биотопы  весной  и  летом  были  сухими,  без  разлива  и  компенсаторного  попуска  воды.  Мигрирующие  взрослые  особи  лягушек  отмечались  нами  также  в  середине  лета  2010  г.  (а  к  августу-сентябрю  популяция  уже  имела  обычный  состав  —  с  преобладанием  молодых  лягушек  1—2  лет).  Возможно,  миграции  амфибий  приводят  к  изменениям  генофонда  у  гельминтов  и,  соответственно,  физиологических  особенностей  нематод.  И  тот  факт,  что  R.  bufonis  развивается  с  облигатным  формированием  раздельнополого  свободноживущего  поколения  в  почве,  увеличивает  вероятность  комбинативной  изменчивости  паразитов  при  миграциях  хозяев.

Таблица  1.

Размеры  нематод  Rhabdias  bufonis  в  пойме  р.  Усолка  в  зависимости  от  числа  гельминтов  в  одном  хозяине

Применение  морфометрического  анализа  к  оценке  межвидовых  отношений  показало,  что  R.  bufonis  в  присутствии  легочной  трематоды  Haplometra  cylindracea  имели  не  более  крупные,  а  статистически  достоверно  меньшие  линейные  размеры  (таблица  2).  Выявить  длину  и  ширину  рабдиасов  в  моноинвазии  не  удалось,  поскольку  не  было  репрезентативной  выборки  (всего  2  экз.). 

В  присутствии  кишечной  нематоды  Oswaldocruzia  filiformis  существенно  увеличивало  линейные  размеры  рабдиасов,  особенно  длину.  В  бинарном  сочетании  с  гастроинтестинальной  трематодой  Opisthioglyphe  ranae  рабдиасы  существенно  снижали  длину  тела  и  пищевода,  но  не  проигрывали  в  ширине.  Одновременное  присутствие  нематоды  и  трематоды  с  кишечной  локализацией  приводило  к  уменьшению  ширины  нематод,  а  длина  была  несколько  больше,  чем  в  сочетании  рабдиасов  только  с  кишечной  трематодой.

Таблица  2.

Размеры  нематод  Rhabdias  bufonis  в  пойме  р.  Усолка  в  зависимости  от  сочетаний  с  другими  гельминтами

В  бинарном  сочетании  R.  bufonis  с  легочной  трематодой  H.  cylindracea  нематоды  существенно  уменьшали  длину  и  несколько  увеличивали  ширину.  Возможно,  при  совместной  с  гаплометрой  эксплуатации  пространства  в  легких  сформировались  более  брахиморфные  нематоды,  которые  компактно  укладывались  в  ячеях  легкого  лягушки  (за  счет  чего  достигалась  экономия  пространства  и  стационарное  питание  нематод-гематофагов,  приводящее  к  меньшим  кровопотерям  от  перфорации  сосудов). 

В  сочетании  R.  bufonis  с  H.  cylindracea  и  кишечной  нематодой  O.  filiformis  существенно  снизились  все  линейные  размеры  рабдиасов.  Сочетаний  двух  легочных  гельминтов  с  кишечной  трематодой  O.  ranae  были  единицы,  так  что  получить  статистически  достоверных  данных  о  размерах  гельминтов  не  удалось. 

Максимальных  размеров  R.  bufonis  достигали  при  одновременном  присутствии  всех  4  видов  половозрелых  гельминтов  —  то  есть  в  сочетании  с  легочной  трематодой  и  двумя  видами  гастроинтестинальных  гельминтов.  Определенный  синергизм  R.  bufonis  с  H.  cylindracea  (периодически  наблюдавшийся  нами  также  в  предыдущие  годы  исследований)  мог  быть  обусловлен  тем,  что  трематоды,  по  нашим  наблюдениям,  вызывают  местную  гиперемию,  расширение  сосудов  в  легких,  что  может  облегчить  питание  нематод.

Следует  отметить,  что  в  результате  исследований,  проведенных  в  предыдущие  годы,  нами  также  фиксировалось  увеличение  абсолютных  размеров  не  только  R.  bufonis,  но  и  других  видов  гельминтов  остромордой  лягушки  в  присутствии  всех  4  видов  паразитических  червей,  что  можно  расценить  как  межвидовой  синергизм  паразитов  в  освоение  ресурсов  организма  хозяина.  Однако  ранее  мы  отмечали  значительный  синергизм  R.  bufonis  с  кишечной  трематодой  Opisthioglyphe  ranae  и  антагонизм  —  с  кишечной  нематодой  Oswaldocruzia  filiformis,  что  пытались  объяснить  за  счет  сходства  реакций  организма  хозяина  на  представителей  одного  класса  гельминтов,  и,  следовательно,  возможное  угнетение  друг  другом  нематод  с  любой  локализацией  за  счет  реципрокных  иммунных  реакций.  Хотя  в  биотопе,  где  отсутствовали  трематоды  (заброшенный  песчаный  карьер  в  окрестностях  города),  нематоды  R.  bufonis  и  O.  filiformis  имели  более  крупные  размеры  в  сочетании  друг  с  другом,  нежели  в  моноинвазии. 

Полученные  в  2012  г.  результаты  морфометрического  анализа  позволяют  подтвердить  ранее  высказанное  предположение  об  изменении  иммуногенных  свойств  R.  bufonis:  возможно,  2  вида  одновременно  паразитирующих  нематод  усиливали  реакции  организма  хозяина,  приводя  к  угнетению  линейного  роста  друг  друга.

Таблица  3. 

Размеры  нематод  Rhabdias  bufonis  в  пойме  р.  Усолка  в  зависимости  от  возраста  и  размеров  хозяев

Для  подтверждения  или  отрицания  нашего  предположения  о  том,  что  пространство  в  легких  является  одним  из  наиболее  существенных  факторов,  предопределяющих  размеры  R.  bufonis  и,  как  следствие,  пространственную  внутривидовую  и  межвидовую  конкуренцию,  мы  сравнили  размеры  рабдиасов  из  легких  мелких  неполовозрелых  и  крупных  взрослых  лягушек  (таблица  3).  Оказалось,  что  все  линейные  размеры  R.  bufonis  от  зрелых  лягушек  достоверно  выше,  чем  соответствующие  параметры  нематод  от  мелких  лягушек  моложе  2—3  лет.  Не  исключено,  что,  помимо  общего  объема  легких,  могли  сыграть  роль  такие  факты,  как  развитие  сосудистой  сети  и  ячей  в  легких  крупных  взрослых  лягушек,  что  обусловливает  доступ  к  питанию  кровью  и  частичную  изоляцию  отдельных  особей  гельминтов  в  разросшихся  ячеях  легкого  (что  фактически  наблюдалось  нами  в  отношении  как  легочных  нематод,  так  и  трематод  у  амфибий).  Возможно  также,  что  у  мелких  лягушек  с  узким  просветом  магистральных  сосудов  в  плане  попадания  в  легкие  выигрывают  мелкие  тонкие  личинки,  из  которых  затем  формируются  более  мелкие  (или  долихоморфные)  нематоды.

Список  литературы:

1. Котельников  Г.А.  Гельминтологические  исследования  животных  и  окружающей  среды.  —  М.:  Колос,  1983.  —  208  с.
2. Лакин  Г.Ф.  Биометрия  [Учеб.  пособие  для  биол.  спец.  вузов].  —  М.:  Высшая  школа,  1980.  —  293  с.
3. Рыжиков  К.М.,  Шарпило  В.П.,  Шевченко  Н.Н.  Гельминты  амфибий  фауны  СССР.  —  М.:  Наука,  1980.  —  279  с.
4. Скрябин  К.И.,  Шихобалова  Н.П.,  Соболев  А.А.,  Парамонов  А.А.,  Судариков  В.Е.  Определитель  паразитических  нематод  /Под  ред.  Академика  К.И.  Скрябина.  —  Т.  IV.  Камалланаты,  рабдитаты,  тиленхаты,  трихоцефаляты,  диоктофиматы  и  распределение  паразитических  нематод  по  хозяевам.  —  М.:  изд-во  АН  СССР,  1954.  —  927  с.
5. Тарасовская  Н.Е.  Синергизм  и  антагонизм  в  гемипопуляциях  нематоды  Rhabdias  bufonis  от  остромордой  лягушки  //Вестник  КазНУ.  Серия  биологическая.  —  Алматы,  2011.  —  №  4  (50).  —  С.  106—111.
6. Тарасовская  Н.Е.  Внутривидовые  взаимодействия  нематоды  Oswaldocruzia  filiformis  от  остромордой  лягушки  и  их  влияние  на  размеры  гельминтов  //Гылым  жэне  билим.  Наука  и  образование.  Научно-практический  журнал  Западно-Казахстанского  аграрно-технического  университета  имени  Жангир  хана.  —  Уральск:  ЗКАТУ,  2009.  —  №  3  (16).  —  С.  97—104.
7. Tarassovskaja  N.E.,  Zhumabekova  B.K.,  Syzdykova  G.K.  Stages  of  interspecific  and  interspecific  interactions  between  helminthes  //Materials  of  XI  European  Multicolloquium  of  Parasitology.  —  Cluj-Napoca,  Romania,  2012.  —  P.  464—465.