СОЦИАЛЬНО-ГИГИЕНИЧЕСКИЙ МОНИТОРИНГ ЭРОЗИИ ШЕЙКИ МАТКИ ЖЕНЩИН ДАГЕСТАНА

АННОТАЦИЯ

Эрозия шейки матки диагностируется примерно у 15% женского населения и причины ее появления недостаточно изучены. Среди основных этиологических факторов упоминают инфекции, травмы, воспаления, гормональные нарушения. Эрозия шейки матки часто сопровождается неприятными болезненными симптомами и во многих случаях переходит в предраковые и раковые заболевания, что требует тщательного мониторинга в целях раннего выявления патологии и своевременного начала лечения. Общепринятыми методами диагностики заболеваний шейки матки являются кольпоскопия, цитологическое исследование и при необходимости – гистологический анализ.

В ряде случаев возможно воздействие факторов внешней среды, включая антропогенные воздействия, которые могут приводить к повышению частоты случаев эрозии шейки матки у женщин. В Республике Дагестан преобладает сельскохозяйственное производство и отмечается избыточное внесение пестицидов в почвы региона. Несмотря на значительное сокращение пестицидной нагрузки в последние годы, она остается все еще довольно высокой. В некоторых опубликованных работах обсуждается связь между избытком ядохимикатов в почве и заболеваемостью эрозией шейки матки у женщин Дагестана. Очевидно, что помимо характерных, описанных в литературе факторов риска, местное женское население подвергается дополнительным вредным воздействиям, связанным с сельскохозяйственным производством. Это делает актуальным проведение всеобщего мониторинга заболеваемости рассматриваемой патологии среди женщин Дагестана.

Целью настоящей статьи является анализ дополнительных факторов риска развития эрозии шейки матки у женщин Республики Дагестан и возможностей мониторинга женского населения для раннего выявления заболевания.

ABSTRACT

Cervical erosion is diagnosed in about 15% of the female population and its causes are not well understood. Among the main etiological factors mention infections, injuries, inflammation, hormonal disorders. Cervical erosion is often accompanied by unpleasant painful symptoms and in many cases turns into precancerous and cancerous diseases, which requires careful monitoring for early detection of pathology and timely initiation of treatment. Common methods for diagnosing diseases of the cervix are colposcopy, cytological examination and, if necessary, histological analysis.

In some cases, the impact of environmental factors, including anthropogenic impacts, may lead to an increase in the incidence of cervical erosion in women. The Republic of Dagestan is dominated by agricultural production and there is an excess application of pesticides to the soils of the region. Despite a significant reduction in the pesticide load in recent years, it is still quite high. Some published papers discuss the relationship between the excess of pesticides in the soil and the incidence of cervical erosion in women of Dagestan. Obviously, in addition to the characteristic risk factors described in the literature, the local female population is exposed to additional harmful effects associated with agricultural production. This makes it relevant to conduct a general monitoring of the incidence of this pathology among women in Dagestan.

The purpose of this article is to analyze additional risk factors for the development of cervical erosion in women of the Republic of Dagestan and the possibility of monitoring the female population for early detection of the disease.

Ключевые слова: эрозия, рак шейки матки, цитология, гистология, факторы риска.

Keywords: erosion, cervical cancer, cytology, histology, risk factors.

Актуальность проблемы

Эрозия шейки матки (ЭШМ) относится к наиболее распространенным гинекологическим проблемам женского населения. Ее обнаруживают примерно у 15% женщин. Она развивается в результате инфицирования шейки матки (ШМ) и может стать основой для последующего развития рака шейки матки (РШМ) [1]. В разных регионах мира частота диагностики ЭШМ может значительно варьировать. Так в Бухарском районе (Узбекистан) ЭШМ была обнаружена у 21,3% женщин [2]. В Ташкенте данный диагноз определялся у 21,6% женщин, обследованных в поликлинике [3]. Распространенность РШМ в РФ в 2018 году составила 124 случая на 100 тыс. женского населения, на профилактических осмотрах активно выявлено 41,8% случаев [4]. В отдельных горных районах Дагестана заболеваемость ЭШМ достигает 1964 на 100 тыс. женского населения, что соответствует мировым тенденциям и превышает общероссийские показатели [5].

Заболевания шейки матки часто связаны с уровнем жизни, ранним замужеством, социально-экономическим статусом, доступом к скриниговым исследования и медицинскому обслуживанию. В популяции индийских женщин распространенность ЭШМ составляла 34,4%, на выделения жаловались 34,9%, у 24% женщин проба с уксусной кислотой на кольпоскопии была положительной, а у 5,1% женщин в мазках Папаниколау обнаруживали аномалии эпителиальных клеток. Это согласуется с самой высокой заболеваемостью РШМ у индийских женщин в Юго-Восточной Азии [6].

Значительную роль в развитии ЭШМ играют инфекции, передаваемые половым путем (ИППП) [7]. В патогенезе ЭШМ и РШМ может принимать участие вирус папилломы человека (ВПЧ) [Lu]. В российской популяции женщин с ЭШМ ВПЧ-16 выявлялся у 21%, ВПЧ-18 – у 19,9%, а ВПЧ-52 – у 11,1% пациенток [8]. Длительно текущая инфекция ШМ может провоцировать предраковые состояния и дальнейшую малигнизацию в этой области. Примерно у 17% женщин с ЭШМ в анамнезе диагностируют также интраэпителиальное поражение низкой степени злокачественности. Подобные изменения приводят к появлению гинекологических симптомов, включая болезненный половой акт, боли внизу живота, обильные вагинальные выделения, внутрименструальные кровотечения [1].

Воспалительные заболевания, на фоне которых развивается ЭШМ, сопровождаются нарушением процессов созревания и десквамации эпителия, что является основой для последующих диспластических изменений. У каждой седьмой женщины РШМ предшествует воспалительный процесс в ШМ [2].

К факторам риска развития заболеваний ШМ относятся вирус папилломы человека (ВПЧ), ранее вступление в половую жизнь, частая смена партнеров, ИППП, травмы ШМ при хирургических вмешательствах, манипуляциях, гормональных дисбаланс, иммуносупрессия и др. Разные страны мира вводят практику скрининга заболеваний ШМ, включая факторы риска (ВПЧ) для женского населения [9].

Диагностика эрозии шейки матки не представляет затруднений. Осмотр в зеркалах с уксусной кислотой, раствором Люголя и цитологическое исследование мазка, окрашенного по Папаниколау, позволяет провести дифференциальную диагностику с другими поражениями ШМ [10]. В сложных случаях также назначают гистологическое исследования биоптата ШМ. Лечение ЭШМ, при отсутствии осложнений не представляет затруднений. Одним из наиболее часто применяющихся методов лечения является криодеструкция очага эрозии с эффективностью порядка 85-97% [1]. Амбулаторно проводят криотерапию, электрокоагуляцию, лазеровапоризацию, радиоволновую коагуляцию высокой частоты. Радиоволновая терапия хорошо переносится женщинами и лишь изредка бывает востребован внутривенный наркоз. Метод обеспечивает бескровное операционное поле, быструю коагуляцию сосудов, взятие биопсии, заживление без грубого рубцевания [11, 12].

Необходимость раннего лечения ЭШМ требует широкого мониторинга данного заболевания в женской популяции для предотвращения развития неблагоприятных сценариев, включая предраковые состояния и злокачественные новообразования. Задача организации такого мониторинга возложена на национальные системы здравоохранения, которые реализуют его на государственном и региональном уровнях.

Цель обзора

Целью настоящего обзора является анализ возможности оценки распространенности эрозии шейки матки у женского населения Республики Дагестан.

Материалы и методы

Для достижения цели настоящего обзора был выполнен поиск публикаций на указанную тему по базам данных Google Scholar и PubMed. Глубина поиска составляла от 1 года до 10 лет (до 2013 г. включительно). Отбор проводился в пользу статей, находящихся в свободном доступе. Неинформативные, дублирующие, не относящиеся к рассматриваемой теме работы отсеивались. Основные ключевые этапы поиска по указанным базам данных представлены ниже.

• Google Scholar: поисковые фразы: «заболеваемость эрозией шейки матки женщин Республики Дагестан» – 139 результатов. После введения ограничения временного поиска (до 2013 г. включительно) и отбора статей в свободном доступе, осталось, соответственно, 40 и 20 статей. Их оставшихся 20 статей непосредственно к теме работы имели только 6 публикаций.
• Google Scholar: поисковые фразы: «скрининг эрозии шейки матки» – 1400 результатов. После введения ограничения временного поиска (до 2013 г. включительно) и отбора статей в свободном доступе, осталось, осталось, соответственно, 870 и 111 статей. Из полученного перечня было отобрано 2 статьи.
• Google Scholar: поисковые фразы: «эрозия шейки матки» – 385 результатов (с 2022 года). Из статей в свободном доступе к теме настоящей статьи имели 6 результатов.
• PubMed: поисковые фразы: «incidence of cervical erosion in women of the Republic of Dagestan» – 0 результатов (последние 10 лет, Free full text).
• PubMed: поисковые фразы: «monitoring the incidence of cervical erosion» – 0 результатов (последние 10 лет, Free full text). PubMed: поисковые фразы: «cervical erosion» – 111 результатов (последние 10 лет, Free full text). Для настоящей статьи были отобраны 11 публикаций.
• PubMed: поисковые фразы: «liquid cytology in gynecology» – 502 результатов, соответственно (последние 10 лет, Free full text). Для настоящей статьи были отобраны 3 публикации.
• PubMed: поисковые фразы: diagnosis of cervical erosion – 55 результатов (последние 10 лет, Free full text). Непосредственно к теме статьи имели отношение только 4 публикации.

Также были использованы 2 ссылки на интернет-ресурсы. В общей сложности список литературы включает 30 ссылок.

Результаты

Факторы, определяющие распространенность эрозии шейки матки у женского населения Республики Дагестан

ЭШМ представляет собой дефект слизистой оболочки, образовавшийся вследствие замещения многослойного плоского эпителия цилиндрическим эпителием в результате травмы, воспаления, гормонального дисбаланса, инфекции. ЭШМ считается предраковым состоянием. В механизме патогенеза играет роль нарушение механизмов репарации и регенерации эпителиального слоя. Клинически ЭШМ может проявляться кровоточивостью после сексуальных контактов, болезненностью, аномальными результатами микроскопии вагинальных мазков с признаками воспаления. Часто ЭШМ протекает бессимптомно. В таких случаях ее обнаруживают случайно при периодических осмотрах [13].

Анализируя распространенность ЭШМ в Республике Дагестан, следует учитывать комплекс условий внешней среды, промышленной и сельскохозяйственной деятельности, которые так или иначе могут влиять на заболеваемость. Следует также принимать во внимание возможное влияние этногенетического фактора. В настоящее время Республику Дагестан населяют более 3 миллионов человек. В регионе проживает более 30 коренных национальностей и более 110 наций и народностей. Наиболее многочисленными представителями являются аварцы (29,4%), даргинцы (17%), кумыки (14,9%), лезгины (13,3%), лакцы (5,6%), азербайджанцы (4,5%) и др. Климат – сухой и умеренно континентальный [14]. В регионе хорошо развит аграрно-индустриальный сектор с преобладанием сельского хозяйства, виноделия, строительных предприятий, торговли. Развивается туристическая отрасль и санаторно-курортные услуги [15]. Для сельского хозяйства Дагестана характерно избыточное использование химических удобрений, что может представляться дополнительным фактором риска заболеваний женской репродуктивной системы.

Изучение интенсивных показателей распространенности эрозии шейки матки в Республике Дагестан на протяжении 16 лет продемонстрировало разнонаправленные тенденции динамики заболеваемости в разных горных районах: отмечалось как увеличение, так и снижение заболеваемости ЭШМ. Учитывая, что местность характеризуется умеренным этническим разнообразием и достаточно равномерными природными условиями, авторы исследования пришли к выводу, что наибольший риск в отношении развития ЭШМ представляют условия жизни женщин [5]. Через несколько лет те же авторы опубликовали работу, в которой была доказана роль пестицидной нагрузки на почву в повышении частоты заболеваемости ЭШМ в Дагестане. В частности, ассортиментный индекс территориальной нагрузки хлорсодержащих пестицидов при превышении порога в 6,5 кг/га повышал заболеваемость ЭШМ на 38,1% (р=0,01). Повышение медьсодержащих пестицидов уровня в 21,6 кг/га приводило к достоверной корреляции дальнейшего роста содержания химиката и заболеваемости ЭШМ (р=0,01). Кроме того, на повышение заболеваемости ЭШМ влияло увеличение нагрузки карбоново-кислотных препаратов до 2,6 кг/га и выше (р=0,01). Указанные корреляции лучше проявлялись при комбинированном и суммарном действии химикатов и были менее сильными при раздельном применении пестицидов [16]. Нагрузка азотистыми удобрениями не играла значимой роли. В то же время самая высокая заболеваемость ЭШМ отмечалась при значениях территориальной нагрузки 82,5-94,4 кг/га сочетания азотных удобрений и карбоновых кислот. По понятным причинам в сельских районах заболеваемость ЭШМ в целом была повышенной. У женщин, проживающих в районах с высокой нагрузкой пестицидами, отмечались ограничение физического функционирования, энергетическая усталость, снижение эмоционального благополучия, ухудшение общего состояния здоровья, признаки хронической эндогенной интоксикации, активация процессов перекисного окисления липидов, гиперкоагуляция, в крови отмечено повышение уровня ферментов печени, поджелудочной железы, азотистых оснований [17]. Нельзя исключать воздействие вредных производственных факторов на репродуктивные риски у женщин-работниц. Так, было установлено, что ксенобиотики могут вызывать множественные повреждения в организме женщины, включая гонадотропные, эмбриотропные и мутагенные эффекты. Это породило дополнительный термин «репротоксиканты» (репродуктивные интоксиканты), которым также обозначают некоторые ксенобиотики. В то же время многие женщины Дагестана работают на производстве и, например, в сельскохозяйственном и лесном производстве их численность может достигать 1/3 от общего числа сотрудников. С целью улучшения репродуктивного здоровья женщин-работниц было предложено: повышать качество используемого в промышленности топлива, уменьшать загрязнения на предприятиях, устанавливать катализаторы для снижения выбросов, увеличивать число зеленых насаждений, информировать население о загрязнении воздуха, почвы и защитных мерах [18]. Таким образом, целесообразно поощрять работодателей к улучшению условий труда со снижением токсической нагрузки на организм женщин.

Критический уровень нагрузки ядохимикатами составляет по разным оценкам 3,93-5,0 кг/га. В Дагестане этот уровень многократно повышает пороговый. Учитывая повышение заболеваемости эрозией шейки матки при превышении указанного уровня нагрузки, логично предположить также повышение смертности от раковых заболеваний репродуктивной системы, что и было показано в исследовании Н.Д. Сулеймановой. При суммарном воздействии с ассортиментным индексом территориальной нагрузки фосфорорганических соединений и медьсодержащих веществ смертность от генитального рака достоверно увеличивалась [19].

Таким образом, мониторинг ЭШМ, лечение и профилактика данного заболевания являются необходимым условием не только снижения заболеваемости, но и смертности от онкологии, причинно связанной с диагнозом ЭШМ.

Возможности мониторинга эрозии шейки матки у женского населения

В последние годы отмечается увеличение распространенности злокачественных новообразований женской репродуктивной системы. Так, с 1990 по 2018 годы заболеваемость раком тела и шейки матки увеличилась на 84%. Кроме того, по мере перехода от молодых к старшим возрастным группам нарушение здоровья (в том числе онкологические заболевания) прогрессируют. Существуют поведенческие факторы, провоцирующие ухудшение здоровья женщин, и они включают возрастающую с возрастом гиподинамию и отсутствие приверженности принципам рационального питания и здорового образа жизни [20]. Помочь в снижении остроты проблемы в когорте женщин репродуктивного возраста могли бы профилактические осмотры в лечебных учреждениях и центрах здоровья.

В основу всеобщего скрининга на предмет ЭШМ и других предраковых состояний данной локализации может быть положена цервикальная кольпоскопия с цитологическим исследованием мазка. Причем в диагностике большую роль могут играть такие параметры, как чувствительность и специфичность мазка, а также его положительная и отрицательная прогностическая ценность. В исследовании M.U. Barut et al. эти показатели равнялись, соответственно, 0,57%, 0,76%, 0,26%, 0,92%, а для кольпоскопии – 0,92%, 0,67%, 0,52%, 0,96% [21]. Таким образом, кольпоскопия представляется более информативным диагностическим инструментом, нежели исследование мазка. Между кольпоскопией и гистологическим исследованием определялась выраженная корреляция. Авторы пришли к выводу, что для окончательной оценки состояния шейки матки следует учитывать результаты анализа мазка Папаниколау, кольпоскопии и гистопатологического исследования.

Международная федерация патологии шейки матки и кольпоскопии (IFCPC) в 2011 году пересмотрела терминологию кольпоскопических исследований. При этом в начале исследования рекомендовано оценить репрезентативность кольпоскопии. Если результаты аномальные, то их условно делят на изменения 1-й степени (незначительные) и изменения 2-й степени (значительные). Обработка шейки раствором Люголя дает возможность предварительно дифференцировать истинную эрозию и атипические очаги. В норме на кольпоскопии определяют первичный плоский эпителий (зрелый, атрофический цилиндрический эпителий), эктопию (метапластический плоский эпителий), овулы Наботи, выводные протоки желез, при беременности децидуоз. ЭШМ вместе с лейкоплакией стоят особняком, их относят к неконкретным изменениям. Кроме того, при кольпоскопии отмечают признаки атипии (контактная кровоточивость, неровная поверхность, экзофитное поражение и т.д.), а также определяют наличие полипов, рубцовых изменений, воспаления и др. [23].

В последние годы в качестве альтернативы мазков по Папаниколау все чаще используют жидкостную цитологию, при которой собранный клеточный материал помещают в пробирку со стабилизирующей жидкостью и затем транспортируют в лабораторию. Использование жидкостной цитологии позволяет удалять кровь и слизь из препарата, равномерно распределять клетки на предметном стекле. Образцы, приготовленные методом жидкостной цитологии, легче подвергать скрининговым исследованиям благодаря отличному качеству и меньшей площади скрининга по сравнению с обычными препаратами. Препараты жидкостной цитологии хорошо коррелируют с гистологическими препаратами касательно информации, представленной в заключении [25]. Жидкостная цитология намного информативнее кольпоскопии с обработкой 5% уксусной кислотой при диагностике интраэпителиальных поражений [26]. Данные жидкостной цитологии хорошо согласуются с результатами анализа мазков по Папаниколау: общая диагностическая согласованность обоих методов составляет 80,3%. Кроме того, метод жидкостной цитологии значительно сокращает частоту ложноотрицательной диагностики [27]. Жидкостная цитология представляет хорошую альтернативу ПАП-тесту и отличается повышенной диагностической точностью. Тем не менее, наличие самого заболевания оба метода диагностируют одинаково [9].

В неясных случаях и при подозрении на онкологическую патологию выполняют гистологическое исследование биоптата шейки матки. У женщин старше 40 лет с инфицированием ВПЧ гистологическое исследование может быть показано даже при нормальных результатах цитологического анализа [28]. Гистологическое исследование не только подтверждает или отвергает наличие злокачественных новообразований, но и устанавливает их тип [29].

Выявляя патологию на ранней стадии, можно предотвратить развитие опасных заболеваний. Дополнительно для выявления РШМ можно сделать микроядерный тест с микроскопией клеток осадка мочи. Микроядра наблюдаются в клетках с хромосомными поломками у активно делящихся клеток [30].

Сочетание цитологического и гистологического методов позволяет обнаружиться патологию ШМ в 92,2% случаев. Информативность разных способов диагностики заболеваний ШМ варьирует в пределах 32-87%. Врачи-клиницисты затрудняются в определении эффективности каждого из этих тестов в отношении прогноза развития патологии [9].

Заключение

Данные отечественных и зарубежных публикаций свидетельствуют о высоком распространении ЭШМ у женского населения во всем мире. Значительную роль в сложившейся картине играет либерализация интимной жизни, приводящая к частым эпизодам инфицирования различными возбудителями, включая вирус папилломы человека. Последующая инфекционно-воспалительная реакция приводит к повреждению эпителия и нарушению процессов нормальной эпителизации в дальнейшем. Таким образом, характерный для влагалищной части шейки матки плоский эпителий может заменяться цилиндрическим эпителием. В ряде случаев ЭШМ может перейти в предраковые и раковые заболевания, угрожающие жизни женщин. Опасность, которую представляет ЭШМ, не следует недооценивать и патологию необходимо своевременно диагностировать и лечить.

Помимо общепризнанных факторов риска развития ЭШМ, следует оценивать риски, возникающие вследствие воздействия условий внешней среды, включая антропогенные факторы. Особенностью Республики Дагестан является сельскохозяйственная специализация региона. Как уже было сказано выше, земледелие в этом регионе сопровождается повышенной пестицидной нагрузкой на единицу сельскохозяйственной площади и была установлена связь между избыточным внесением ядохимикатов в почву и повышением частоты диагностики ЭШМ у женщин Дагестана. К сожалению, не были отслежены преобладающие пищевые цепочки, приводящие к поступлению химикатов в женский организм. Наиболее вероятным путем поступления служит прием местной продовольственной продукции в пищу. Возможно также проникновение пестицидов в грунтовые воды и в источники водоснабжения. Кроме того, женщины, работающие в сельскохозяйственном производстве, могут непосредственно контактировать с пестицидами и вдыхать химикаты. Логично предположить, что изменение нормальной внутренней среды организма способно привести к снижению иммунитета и механизмов регенерации, что актуально в реализации патогенеза ЭШМ. Таким образом, многие женщины Дагестана живут и работают в условиях повышенного риска развития рассматриваемой патологии.

Учитывая риски, которые представляет ЭШМ, значительные усилия местного здравоохранения должны быть направлены на ранее выявление данной патологии с тем, чтобы начать своевременное лечение. В подавляющем большинстве случаев проведение кольпоскопии с пробой Шиллера и раствором уксусной кислоты позволяет предположить и установить правильный диагноз. При истинной эрозии шейки матки проба Шиллера дает отрицательный результат, а обработка шейки матки раствором уксусной кислоты позволяет наблюдать сосудистую реакцию и указывать на наличие или отсутствие атипии. Окончательную точку в диагнозе может поставить гистологическое исследование биоптата, взятого с подозрительного участка шейки матки. Все чаще упомянутый перечень исследований дополняют тестом на ВПЧ и некоторые возбудители ИППП. Это необходимо для выявления возможного этиологического агента ЭШМ и назначения этиотропной терапии. Указанная последовательность аналитических исследований позволяет с высокой вероятностью установить правильный диагноз, и данные тесты могут быть использованы для мониторинга заболеваемостью ЭШМ у женского населения Дагестана.

Выводы:

1. Эрозия шейки матки у женщин относится к фоновым патологиям с повышенным риском перехода в предраковые и раковые заболевания.

2. Помимо общих для всех популяций рисков развития эрозии шейки матки, женщины Дагестана подвергаются дополнительным факторам вредности в виде избыточной пестицидной нагрузки на почву. Тем не менее, подробные механизмы поступления ядохимикатов в организм не описаны.

3. Мониторинг заболеваемости эрозией шейки матки у женщин Республики Дагестан должен отвечать современным требованиям диагностики данной патологии и включать кольпоскопию, цитологическое исследование, а при необходимости – гистологическое исследование и анализ на вирус папилломы человека и инфекции, передаваемые половым путем.

Список литературы:

1. Jahic M. Cryotherapy of Erosion of Cervix and Low Grade Squamous Intraepithelial Lesion. Mater Sociomed. 2018; 30(4): 294-296. doi: 10.5455/msm.2018.30.294-296
2. Наврузова О.В. Диагностика заболеваний шейки матки в современной гинекологии. Journal of AdvancedResearch and Stability. 2022; 9: 63-77.
3. Нигматова Г.М. Роль экспресс-теста в ранней диагностике предраковых состояний шейки матки. XVI Международный конгресс по репродуктивной медицине. [XVI Mezhdunarodny`j kongress po reproduktivnoj medicine].  Москва. 2023: 121. (In Russian).
4. Цервикальная интраэпителиальная неоплазия, эрозия и эктропион шейки матки. Клинические рекомендации. Российское общество акушеров-гинекологов (РОАГ). Общероссийская общественная организация «Российское общество специалистов по профилактике и лечению опухолей репродуктивной системы» (РОСОРС). [Klinicheskie rekomendacii] 2020: 59. (In Russian).
5. Магомедова У.А., Ибрагимова С.С. Особенности заболеваемости шейки матки среди взрослого женского населения районов горной экологической зоны сельской местности Республики Дагестан. Известия Дагестанского государственного педагогического университета. Естественные и точные науки. 2015; 2: 77-79.
6. Vidhubala E., Niraimathi K., Shewade H.D., Mahadevan S. Cervical Cancer Care Continuum in South India: Evidence from a Community-based Screening Program. J Epidemiol Glob Health. 2020; 10(1): 28-35. doi: 10.2991/jegh.k.191111.001.
7. Korzeniewski K., Juszczak D. Travel-related sexually transmitted infections. Int Marit Health. 2015; 66(4): 238-46. doi: 10.5603/IMH.2015.0045.
8. Федоренко А.Р. Частота встречаемости ВПЧ у женщин с эрозией шейки матки. Инновационный дискурс развития современной науки. Сборник статей V Международной научно-практической конференции. [Sbornik statej V Mezhdunarodnoj nauchno-prakticheskoj konferencii] Петрозаводск: Издательство: Международный центр научного партнерства «Новая Наука». 2021: 62-66. (In Russian).
9. Шоонаева Н.Д., Выборных В.А., Асанбекова А.М. Диагностика патологии шейки матки: современный взгляд на проблему.  Современные проблемы образования. 2020; 3: 148.
10. Bhattacharyya A.K., Nath J.D., Deka H. Comparative study between pap smear and visual inspection with acetic acid (via) in screening of CIN and early cervical cancer. J Midlife Health. 2015; 6(2): 53-8. doi: 10.4103/0976-7800.158942.
11. Дюсембаева А.С., Казиева А.М., Кудайбергенов Т.К. Радиоволновая хирургия в лечении патологии шейки матки. Вестник Казахского Национального медицинского университета. 2018; 1: 4-5.
12. Нургалиев Д.А. Лечение эрозии, эктопии шейки матки в амбулаторных условиях. West Kazakhstan Medical Journal. 2013; 1-2(38): 118-120.
13. Тарек Ф., Фахрутдинова Э.Х. Патология шейки матки и профилактика рака шейки матки: актуальные подходы и стратегии. Вестник науки. 2023; №4 (61) Т. 3: 344-354.
14. Краткая характеристика Дагестана. Стратегия 24 (2021). Available at: https://strategy24.ru/05/news/11-kratkaya-kharakteristika-respubliki-dagestan (accessed 1 June 2023).
15. Экономика Республики Дагестан. MANUFACTURERS.RU (2022). Available at: https://manufacturers.ru/article/ekonomika-respubliki-dagestan (accessed 1 June 2023).
16. Магомедова У.А. Экология эрозии шейки матки женского населения сельской местности Республики Дагестан. Лечащий Врач. 2022;(3):94-98. https://doi.org/10.51793/OS.2022.25.3.015.
17. Магомедова У.А., Магомедов М.Г., Сулейманова Р.Г. Сопряженность использования пестицидов с заболеваемостью эрозии шейки матки у женщин репродуктивного возраста в Республике Дагестан. Медицинский алфавит. 2022; 4: 35-39. https://doi.org/10.33667/2078-5631-2022-4-35-39.
18. Магомедова У.А., Магомедов М.Г. Гигиеническая охрана репродуктивного здоровья работающих женщин Республики Дагестан как фактор улучшения демографической ситуации. Современнные проблемы здравоохранения и медицинской статистики. 2022; 5: 370-385.
19. Сулейманова Н.Д. Влияние агрохимикатов на смертность от злокачественных новообразований женских гениталий в сельской местности республики Дагестан. Вестник новых медицинских технологий. Электронное издание. 2014; 1: 1-7.
20. Нацун Л.Н. Здоровье женщин репродуктивного возраста.  Society and Security Insights. 2020; 3: 167-181. Doi:10.14258/ssi(2020)3-12.
21. Barut M.U., Kale A., Kuyumcuoğlu U., Bozkurt M., Ağaçayak E., Özekinci S., Gül T. Analysis of Sensitivity, Specificity, and Positive and Negative Predictive Values of Smear and Colposcopy in Diagnosis of Premalignant and Malignant Cervical Lesions.  Med Sci Monit. 2015; 21: 3860-7. doi: 10.12659/msm.895227.
22. Lu Z., Chen H., Zheng X.M., Chen M.L. Expression and clinical significance of high-risk human papillomavirus and invasive gene in cervical carcinoma. Asian Pac J Trop Med. 2017; 10(2): 195-200. doi: 10.1016/j.apjtm.2017.01.007.
23. Quaas J., Reich O., Frey Tirri B., Küppers V. Explanation and Use of the Colposcopy Terminology of the IFCPC (International Federation for Cervical Pathology and Colposcopy) Rio 2011. Geburtshilfe Frauenheilkd. 2013; 73(9): 904-907. doi: 10.1055/s-0033-1350824.
24. Srivastava A.N., Misra J.S. ASCUS (Atypical Squamous Cells of Undetermined Significance) in the Cervical Smears of Women from Rural Population of Lucknow West.  J Obstet Gynaecol India. 2019; 69(Suppl 2): 165-170. doi: 10.1007/s13224-018-1160-2.
25. Norimatsu Y., Yanoh K., Hirai Y., Kurokawa T., Kobayashi T.K., Fulciniti F.  A Diagnostic Approach to Endometrial Cytology by Means of Liquid-Based Preparations. Acta Cytol. 2020; 64(3): 195-207. doi: 10.1159/000502108.
26. Tesfaw G., Ahmed Y., Gedefaw L., Dube L., Godu S., Eshetu K., Nigussie M., Hailekiros H., Joloba M., Goba G., Abdissa A. Liquid-based cytology for the detection of cervical intraepithelial lesions in Jimma town Ethiopia. BMC Cancer. 2020; 20(1): 706. doi: 10.1186/s12885-020-07201-9.
27. Haghighi F., Ghanbarzadeh N., Ataee M., Sharifzadeh G., Mojarrad J.S., Najafi-Semnani F.  A comparison of liquid-based cytology with conventional Papanicolaou smears in cervical dysplasia diagnosis. Adv Biomed Res. 2016; 5: 162. doi: 10.4103/2277-9175.192735.
28. Aarnio R., Wikström I., Gustavsson I., Gyllensten U., Olovsson M. Diagnostic excision of the cervix in women over 40 years with human papilloma virus persistency and normal cytology.  Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol X. 2019; 3: 100042. doi: 10.1016/j.eurox.2019.100042.
29. Dongol S, Tai Y, Shao Y, Jiang J, Kong B.  A retrospective clinicopathological analysis of small-cell carcinoma of the uterine cervix. Mol Clin Oncol. 2014; 2(1): 71-75. doi: 10.3892/mco.2013.193.
30. Sundararajan S.K., Natarajan P.S., Kanchana. Micronucleus Assay in Urothelial Cells in Cancer Cervix.  J Clin Diagn Res. 2017; 11(3): XC01-XC03. doi: 10.7860/JCDR/2017/23425.9488.