ФИЗИОЛОГИЧЕСКАЯ И ИММУНОЛОГИЧЕСКАЯ УСТОЙЧИВОСТЬ ТИХООКЕАНСКОЙ УСТРИЦЫ MAGALLANA GIGAS (ТУНБЕРГ, 1793) К КОЛЕБАНИЯМ СОЛЕНОСТИ

АННОТАЦИЯ

В статье рассматривается устойчивость тихоокеанской устрицы Magallana gigas (Тунберг, 1793) к колебаниям солености как одному из важных факторов прибрежной среды и аквакультуры. Обобщены данные литературных источников и экспериментальной работы A. Yu. Andreyeva с соавторами, в которой взрослых устриц выдерживали при 8, 10, 14, 18, 24 и 30 ppt. Показано, что кратковременное изменение солености в указанном диапазоне не приводило к смертности, однако сопровождалось изменением кислородного обмена, состава гемоцитов, продукции активных форм кислорода, митохондриального мембранного потенциала и активности каталазы. Наиболее информативными ранними показателями осмотического стресса выступают потребление кислорода, доля гранулоцитов, уровень ROS и активность антиоксидантной защиты. Сделан вывод, что устойчивость M. gigas связана не с отсутствием реакции на стресс, а с быстрым включением компенсаторных физиологических и иммунных механизмов.

Ключевые слова: Magallana gigas; тихоокеанская устрица; соленость; осмотический стресс; гемоцит;, фагоцитоз; активные формы кислорода; антиоксидантные ферменты; аквакультура.

Соленость морской воды - один из тех факторов, которые меняются в прибрежной зоне особенно быстро. На нее влияют осадки, испарение, речной сток, ледовое таяние, штормовые явления и водообмен между бассейнами [2-4, 19, 20]. Для открытого океана такие изменения чаще выглядят как медленный тренд, а для эстуариев и мелководных бухт они могут происходить за часы или несколько суток. Поэтому организмы, живущие в таких районах, вынуждены не просто существовать при определенной солености, а постоянно подстраиваться под ее колебания.

Двустворчатые моллюски хорошо подходят для анализа таких реакций. Они малоподвижны, постоянно фильтруют воду через жабры и мантийную полость, поэтому быстро чувствуют изменения гидрохимического режима, что в целом используется в подходах биоиндикации качества морской среды [14]. Для аквакультуры это особенно важно: ухудшение условий среды может снижать рост, репродуктивный потенциал и устойчивость к инфекциям даже тогда, когда массовая гибель еще не наблюдается [8, 9, 12, 13, 18].

Тихоокеанская устрица Magallana gigas (Тунберг, 1793) считается одним из наиболее пластичных и хозяйственно значимых видов двустворчатых моллюсков. Ее выращивают в разных регионах мира, в том числе в акваториях с заметными сезонными колебаниями температуры и солености [5-8, 15-17]. Вид способен переносить широкий диапазон условий, однако устойчивость не означает полного отсутствия физиологических затрат. При отклонении солености от оптимума организм перераспределяет энергию на поддержание водно-солевого баланса, работу клеточных мембран, антиоксидантную защиту и иммунные реакции.

Цель статьи - сопоставить данные о физиологической и иммунологической устойчивости M. gigas к колебаниям солености и показать, какие показатели лучше отражают раннюю реакцию организма на осмотический стресс.

Для достижения цели были поставлены следующие задачи: рассмотреть значение солености как экологического фактора; кратко охарактеризовать особенности M. gigas как эвригалинного вида; проанализировать реакцию гемоцитов, фагоцитоза и антиоксидантных ферментов при изменении солености; оценить значение полученных данных для аквакультуры.

Материалы и методы

Статья подготовлена в обзорно-аналитическом формате. Основой стали подготовленный литературный обзор по теме влияния изменения климата и солености на двустворчатых моллюсков, а также экспериментальная публикация А. Ю. Андреева и соавторов 2026 года, посвященная физиологической и иммунологической устойчивости M. gigas к колебаниям солености [1].

При чтении источников отдельно выделялись сведения о трех группах показателей: физиологических, клеточно-иммунных и биохимических. К физиологическим показателям отнесены выживаемость и потребление кислорода. К клеточно-иммунным - состав гемоцитов, фагоцитарная активность и фагоцитарный индекс. К биохимическим - продукция активных форм кислорода, митохондриальный мембранный потенциал, активность супероксиддисмутазы и каталазы.

В статье изучались взрослые особи M. gigas, собранные в 2025 г. на аквакультурном хозяйстве в районе Севастополя. В выборку вошло 210 устриц; средняя масса особей составляла 87,8 ± 7,2 г, средняя длина раковины - 13,4 ± 1,6 см. Контрольная соленость составляла 18 ppt, а опытные значения включали 8, 10, 14, 24 и 30 ppt [1].

Перед опытом моллюсков выдерживали 7 суток в фильтрованной морской воде при температуре 18 °C, солености 17-18 ppt и содержании кислорода 7,2-8,5 мг/л. После акклимации животных распределяли по пластиковым емкостям из расчета одна устрица на 2 л воды. Соленость меняли постепенно - примерно на 1,5 ± 0,5 ppt в сутки, затем устриц выдерживали при целевых значениях 48 ч перед отбором проб [1].

Соленость как фактор стресса для двустворчатых моллюсков

Соленость влияет на моллюсков через осмотическое давление, ионный состав внутренней среды и работу клеточных мембран. При снижении солености вода активнее поступает в ткани, а при повышении - возрастает риск обезвоживания клеток. Организм компенсирует эти изменения за счет регуляции транспорта ионов, изменения обмена аминокислот, перестройки дыхательного обмена и поведения створок.

Для двустворчатых моллюсков важна не только абсолютная величина солености, но и скорость ее изменения. Если переход происходит постепенно, организм успевает включить компенсаторные механизмы. При резком перепаде реакция чаще связана с закрытием створок, снижением фильтрации и временным подавлением питания. Такой способ защиты позволяет пережить неблагоприятный период, но при его повторении или длительности возрастает энергетическая цена адаптации.

У M. gigas экологическая пластичность выражена сильнее, чем у многих стеногалинных морских видов. Это связано с естественным обитанием в литоральных и сублиторальных районах, где соленость меняется под влиянием приливов, дождей и пресного стока. Однако наиболее благоприятные условия для роста и нормальной фильтрационной активности остаются более узкими, чем общий диапазон выживания. Поэтому оценивать устойчивость только по смертности недостаточно: ранние нарушения лучше видны по клеточным и метаболическим показателям [2-4]. 

Таблица 1.

Основные реакции M. gigas на изменение солености

Физиологическая устойчивость M. gigas при гипо- и гиперсолености

В эксперименте Andreyeva и соавторов кратковременные изменения солености в диапазоне 8-30 ppt не вызвали гибели устриц. Выживаемость составила 100 % во всех группах [1]. Это важный результат, но его нельзя трактовать как полное отсутствие стресса. Моллюски могли сохранять жизнеспособность за счет внутренней перестройки обмена, которая проявлялась в других показателях.

Потребление кислорода оценивали методом закрытой респирометрии. Для каждой опытной группы брали по 10 устриц, после часовой адаптации в камерах отслеживали снижение концентрации растворенного кислорода и пересчитывали результат на сухую массу тканей [1]. Такая схема важна: она показывает не только выживаемость, но и скрытую цену адаптации при осмотическом сдвиге.

Наиболее заметная реакция наблюдалась при снижении солености до 14 ppt: у устриц достоверно возрастало потребление кислорода. Это можно объяснить усилением аэробного обмена, который нужен для поддержания ионного баланса и работы клеточных систем при осмотическом сдвиге. При дальнейшем снижении солености до 10 и 8 ppt потребление кислорода имело тенденцию к уменьшению, но различия не были статистически значимыми [1]. Такая картина похожа на переход от активной компенсации к более экономному режиму.

При повышении солености до 24 и 30 ppt кислородное потребление не менялось достоверно. Вероятно, гиперсоленость в указанном диапазоне не требовала такого же быстрого усиления общего аэробного обмена, как умеренная гипосоленость. Вместе с тем на клеточном уровне признаки напряжения все равно появлялись: менялась продукция активных форм кислорода и активность антиоксидантных ферментов.

Поэтому физиологическая устойчивость M. gigas проявляется не в безразличии к солености, а в способности быстро перестраивать обмен без видимой смертности. Для аквакультуры такой результат полезен: кратковременные перепады солености не обязательно приводят к прямым потерям, но могут снижать резерв организма при повторении стрессов.

Иммунная система устрицы и роль гемоцитов

Иммунная защита двустворчатых моллюсков основана в основном на врожденных механизмах. У них нет адаптивного иммунитета позвоночных, поэтому ведущую роль играют барьерные ткани, гуморальные факторы гемолимфы и гемоциты [21-24]. Гемоциты участвуют в распознавании и захвате чужеродных частиц, фагоцитозе, инкапсуляции, образовании клеточных агрегатов и выделении антимикробных веществ [9-12, 21-24].

В гемолимфе обычно выделяют несколько функциональных групп гемоцитов. Гранулоциты содержат выраженные цитоплазматические гранулы и чаще связаны с активным фагоцитозом и высвобождением защитных молекул. Гиалиноциты и агранулоциты имеют меньше гранул и могут участвовать в адгезии, межклеточных контактах и отдельных этапах иммунного ответа [23, 24]. Соотношение этих клеток меняется при стрессах, поэтому клеточный состав гемолимфы можно использовать как индикатор состояния моллюска [10, 11, 23, 24].

В условиях гипосолености 8-14 ppt у M. gigas в работе Andreyeva и соавторов увеличивалась доля гранулоцитов по сравнению с контролем, тогда как при гиперсолености 24-30 ppt статистически значимых изменений клеточного состава не отмечено [1]. Это говорит о том, что снижение солености сильнее затрагивает клеточную часть иммунной системы. Вероятно, организм мобилизует более активные клетки гемолимфы для поддержания защиты на фоне осмотической перестройки.

Фагоцитарная активность и фагоцитарный индекс при изменении солености оставались близкими к контрольным значениям [1]. Для оценки устойчивости, это особенно важно. Даже при сдвиге клеточного состава гемолимфы базовая способность гемоцитов захватывать частицы сохранялась. Значит, кратковременный осмотический стресс не подавлял один из ключевых механизмов врожденного иммунитета.

Окислительный стресс и антиоксидантная защита

Осмотический стресс часто связан с нарушением баланса между образованием активных форм кислорода и работой антиоксидантной системы. Активные формы кислорода в малых количествах участвуют в клеточной сигнализации и иммунных реакциях, но при избытке повреждают липиды мембран, белки и нуклеиновые кислоты. Поэтому для моллюсков важна способность быстро нейтрализовать ROS за счет ферментных систем.

В эксперименте снижение солености не приводило к достоверному росту внутриклеточной продукции ROS в гемоцитах. Зато при повышении солености до 24 ppt уровень ROS возрастал статистически значимо [1]. Это показывает, что гиперсоленость может быть более выраженным фактором окислительного напряжения для клеток гемолимфы, даже если общий уровень потребления кислорода у животного заметно не меняется.

Митохондриальный мембранный потенциал гемоцитов увеличивался при самой низкой солености 8 ppt [1]. Такой сдвиг можно рассматривать как признак изменения энергетического состояния клеток. Гемоциты, вероятно, усиливают работу митохондрий или перестраивают мембранные процессы, чтобы сохранять функциональную активность в условиях гипоосмотического воздействия.

Антиоксидантные ферменты реагировали неодинаково. Активность каталазы повышалась при гиперсолености 24 и 30 ppt, а также при ряде гипосоленых воздействий, тогда как активность супероксиддисмутазы не демонстрировала выраженных изменений [1]. Каталаза расщепляет перекись водорода, поэтому ее усиление можно связать с необходимостью быстрее убирать продукты окислительного обмена. Такая реакция поддерживает клеточную устойчивость и помогает избежать системного повреждения тканей.

Таблица 2.

Показатели, наиболее полезные для ранней оценки

Значение устойчивости M. gigas для аквакультуры

Для хозяйств, выращивающих устриц, перепады солености опасны тем, что их последствия могут быть отложенными. После дождей, паводков или сильного испарения моллюски могут не погибать сразу, но часть энергии уходит на поддержание гомеостаза. В результате снижается запас ресурсов для роста, созревания гонад, восстановления тканей и иммунной защиты.

Данные по M. gigas показывают, что кратковременные колебания солености от 8 до 30 ppt переносимы взрослыми особями, если изменение происходит постепенно. Но при этом в организме уже фиксируются признаки напряжения: изменяется дыхательный обмен, возрастает доля гранулоцитов при гипосолености, повышаются ROS и активность каталазы при гиперсолености. Для практического мониторинга аквакультуры это означает, что оценка только по выживаемости запаздывает. Более полезно регулярно контролировать гидрохимические параметры воды и, по возможности, использовать биомаркеры состояния моллюсков.

Особенно важны периоды, когда колебания солености совпадают с другими стрессорами: высокой температурой, дефицитом кислорода, загрязнением, нерестом или высокой плотностью посадки. В таких условиях даже устойчивый вид может быстрее терять адаптационный резерв. Поэтому для аквакультуры M. gigas желательно учитывать не единичное значение солености, а весь режим ее изменений: амплитуду, скорость, длительность и повторяемость.

Заключение

Тихоокеанская устрица Magallana gigas достаточно хорошо переносит кратковременные перепады солености. В опыте со взрослыми особями смертности не было даже при изменении солености от 8 до 30 ppt. Для вида, который живет и выращивается в прибрежной зоне, это важная особенность: устрица выдерживает резкий для среды сдвиг, но делает это за счет внутренних перестроек.

Самые заметные реакции шли не через гибель моллюсков, а через обмен веществ и состояние гемоцитов. При 14 ppt увеличивалось потребление кислорода, а при 8-14 ppt возрастала доля гранулоцитов в гемолимфе. При 24 ppt усиливалось образование активных форм кислорода, при 24-30 ppt выше становилась активность каталазы. При этом фагоцитоз в целом сохранялся близким к контролю, поэтому иммунная защита не выглядела резко подавленной.

По содержанию работы M. gigas можно оценивать, как эвригалинный вид с хорошим компенсаторным резервом. Но считать такие перепады полностью безопасными тоже нельзя. Если снижение или повышение солености повторяется, совпадает с жарой, дефицитом кислорода или высокой плотностью посадки, нагрузка на организм будет накапливаться. Для практики аквакультуры полезнее всего отслеживать не только выживаемость, но и ранние показатели реакции: потребление кислорода, состав гемоцитов, уровень ROS, активность каталазы и митохондриальный мембранный потенциал гемоцитов.

Список литературы:

1. Andreyeva A. Yu., Gostyukhina O. L., Kukhareva T. A., Lavrichlenko D. S., Bogacheva E. A., Podolskaya M. S., Tkachuk A. A. Physiological and immunological resilience of the Pacific oyster Magallana gigas (Thunberg, 1793) to fluctuating salinity // Comparative Biochemistry and Physiology, Part A. 2026. Vol. 317. Article 112006. DOI: 10.1016/j.cbpa.2026.112006.
2. Ростов И. Д., Дмитриева Е. В. Тенденции межгодовой изменчивости поля солености верхнего 1000-метрового слоя северо-восточной части Тихого океана в условиях современного глобального потепления // Морской гидрофизический журнал. 2024. Т. 40. № 3. С. 386-401.
3. Doney S. C., Ruckelshaus M., Duffy J. E. et al. Climate change impacts on marine ecosystems // Annual Review of Marine Science. 2012. Vol. 4. P. 11-37.
4. Wang X., Liu L. The impacts of climate change on the hydrological cycle and water resource management // Water. 2023. Vol. 15. Article 2342. DOI: 10.3390/w15132342.
5. Doi M. V., Kim J. Future projections and uncertainties of CMIP6 for hydrological indicators and their discrepancies from CMIP5 over South Korea // Water. 2022. Vol. 14. Article 2926.
6. López J. J., Ayuso-Muñoz J. L., Goñi M., Gimena F. N. Analysis of the effect of climate change on the characteristics of rainfall in Igeldo-Gipuzkoa (Spain) // Water. 2023. Vol. 15. Article 1529.
7. Второй оценочный доклад Росгидромета об изменениях климата и их последствиях на территории Российской Федерации. М.: Росгидромет, 2014. 1008 с.
8. Гельфан А. Н., Калугин А. С., Крыленко И. Н., Лавренов А. А., Мотовилов Ю. Г. Гидрологические последствия изменения климата в крупных речных бассейнах // Вопросы географии. 2018. Вып. 145. С. 49-63.
9. Трощенко О. А., Субботин А. А., Еремин И. Ю. Изменчивость основных лимитирующих факторов среды в процессе выращивания двустворчатых моллюсков на ферме в районе Севастополя // Ученые записки Крымского федерального университета имени В. И. Вернадского. География. Геология. 2019. Т. 5(71). № 2. С. 308-321.
10. Злобина А. С., Лескова С. Е. Развитие личинок устрицы тихоокеанской Crassostrea gigas (Thunberg, 1793) при различных показателях температуры и солености воды // Научные труды Дальрыбвтуза. 2022. Т. 62. № 4. С. 64-74.
11. Shcherban S. A. Biochemical indicators of somatic growth processes of marine Bivalvia (Black Sea) // Ekosistemy. 2018. Iss. 14(44). P. 110-119.
12. Вялова О. Ю., Субботин А. А., Трощенко О. А. Влияние абиотических и биотических факторов на ростовые характеристики культивируемых устриц (Crassostrea gigas) // Актуальные проблемы аквакультуры в современный период: материалы международной научной конференции. Ростов-на-Дону, 2015. С. 27-29.
13. Репина И. А., Артамонов А. Ю. Турбулентный теплообмен атмосферы и подстилающей поверхности в прибрежной зоне Антарктики по данным инструментальных наблюдений // Метеорология и гидрология. 2020. № 2. С. 45-52.
14. Бегун А. А., Звягинцев А. Ю. Биоиндикация качества морской среды по диатомовым водорослям в обрастании антропогенных субстратов // Известия ТИНРО. 2010. Т. 161. С. 177-198.
15. Ананьева М. С., Симакова У. В., Тимофеев В. А., Семин В. Л., Колючкина Г. А. Дикая популяция гигантской устрицы Magallana gigas (Thunberg, 1793) на Азово-Черноморском побережье Краснодарского края // Морские исследования и образование - MARESEDU-2023: материалы XII Международной научно-практической конференции. 2023.
16. Каталандзе М. Р., Гогуа М. Л., Небесихина Н. Н. К вопросу инвазии гигантской устрицы Crassostrea gigas Thunberg в прибрежные воды Черного моря Абхазии // Современные проблемы и перспективы развития рыбохозяйственного комплекса: материалы IX научно-практической конференции молодых ученых с международным участием. 2021.
17. Слынько Ю. В., Слынько Е. Е., Пиркова А. В., Ладыгина Л. В., Рябушко В. И. Баркодинг митохондриальной ДНК тихоокеанской устрицы Crassostrea gigas (Thunberg, 1793), культивируемой в Черном море // Генетика. 2018. Т. 54. № 12. С. 1419-1425.
18. Гаргопа Ю. М., Сарвилина С. В. Климатические изменения зообентоса Азовского моря в условиях антропогенных воздействий // Водные ресурсы. 2011. Т. 38. № 6. С. 698-706.
19. Doi M. V., Kim J. Addressing climate internal variability on future intensity-duration-frequency curves at fine scales across South Korea // Water. 2021. Vol. 13. Article 2828.
20. Chakilu G. G., Sándor S., Zoltán T. The dynamics of hydrological extremes under the highest emission climate change scenario in the headwater catchments of the Upper Blue Nile Basin, Ethiopia // Water. 2023. Vol. 15. Article 358.
21. Атаев Г. Л., Прохорова Е. Е., Токмакова А. С. Иммунитет брюхоногих и двустворчатых моллюсков // Амурский зоологический журнал. 2024. Т. XVI. № 3. Прил. 74 с. DOI: 10.33910/2686-9519-2024-16-3-s.
22. Атаев Г. Л., Токмакова А. С., Прохорова Е. Е. Иммунные реакции моллюсков. СПб.: Изд-во РГПУ им. А. И. Герцена, 2023. 112 с.
23. Андреева А. Ю., Кладченко Е. С., Вялова О. Ю., Кухарева Т. А. Морфологические и функциональные характеристики гемоцитов двустворчатых черноморских моллюсков // Журнал Сибирского федерального университета. Биология. 2021. Т. 14. № 2. С. 182-194. DOI: 10.17516/1997-1389-0346.
24. Gerdol M., Gomez-Chiarri M., Castillo M. G. et al. Immunity in molluscs: recognition and effector mechanisms, with a focus on Bivalvia // Advances in Comparative Immunology. Cham: Springer, 2018. P. 225-341.